Entre 1336 et 1573, le shogunat Ashikaga a gouverné le Japon. Cependant, ce n'était pas une force dirigeante centrale forte, et en fait, l'Ashikaga Bakufu a vu la montée de puissants daimyo dans tout le pays. Ces seigneurs régionaux régnaient sur leurs domaines avec très peu d'interférence ou d'influence du shogun de Kyoto.
Le premier siècle de la domination Ashikaga se distingue par une floraison de la culture et des arts, y compris le drame Noh, ainsi que la popularisation du bouddhisme zen. À la fin de la période Ashikaga, le Japon était tombé dans le chaos de la Sengoku période, avec différents daimyo se battant pour le territoire et le pouvoir dans une guerre civile d'un siècle.
Les racines du pouvoir Ashikaga remontent avant même la période Kamakura (1185 - 1334), qui a précédé le shogunat Ashikaga. Pendant l'ère Kamakura, le Japon était gouverné par une branche de l'ancien clan Taira, qui a perdu la guerre de Genpei (1180 - 1185) au profit du clan Minamoto, mais a quand même réussi à prendre le pouvoir. L'Ashikaga, à son tour, était une branche du clan Minamoto. En 1336, Ashikaga Takauji renversa le shogunat Kamakura, battant en fait le Taira une fois de plus et remettant le Minamoto au pouvoir.
Ashikaga a eu sa chance en grande partie grâce à Kublai Khan, l'empereur mongol qui a fondé la dynastie Yuan en Chine. Les deux invasions de Kublai Khan au Japon, en 1274 et 1281, n'ont pas réussi grâce au miracle de la kamikaze, mais ils ont considérablement affaibli le shogunat de Kamakura. L'insatisfaction du public à l'égard de la règle de Kamakura a donné au clan Ashikaga sa chance de renverser le shogun et de prendre le pouvoir.
En 1336, Ashikaga Takauji établit son propre shogunat à Kyoto. Le shogunat Ashikaga est également parfois connu sous le nom de shogunat Muromachi parce que le palais du shogun était dans le quartier Muromachi de Kyoto. Dès le début, la règle d'Ashikaga a été troublée par la controverse. Un désaccord avec l'empereur, Go-Daigo, sur qui aurait réellement le pouvoir, conduisit l'empereur à être destitué en faveur de l'empereur Komyo. Go-Daigo s'est enfui vers le sud et a créé sa propre cour impériale rivale. La période entre 1336 et 1392 est connue comme l'ère des tribunaux du Nord et du Sud parce que le Japon avait deux empereurs en même temps.
En termes de relations internationales, les shoguns Ashikaga ont envoyé de fréquentes missions diplomatiques et commerciales à Joseon Corée, et ont également utilisé le daimyo de l'île de Tsushima comme intermédiaire. Des lettres d'Ashikaga ont été adressées au «roi de Corée» par le «roi du Japon», indiquant une relation égale. Le Japon entretenait également une relation commerciale active avec la Chine Ming, une fois la dynastie mongole yuan renversée en 1368. Le dégoût confucéen de la Chine pour le commerce dictait qu'ils déguisaient le commerce en "hommage" venant du Japon, en échange de "cadeaux" des Chinois empereur. Ashikaga Japon et Joseon Corée ont établi cette relation d'affluent avec Ming Chine. Le Japon a également échangé avec l'Asie du Sud-Est, envoyant du cuivre, des épées et des fourrures en échange de bois exotiques et d'épices.
À la maison, cependant, les shoguns Ashikaga étaient faibles. Le clan ne possédait pas son propre domaine, il manquait donc la richesse et le pouvoir des Kamakura ou des shoguns Tokugawa ultérieurs. L'influence durable de l'ère Ashikaga se trouve dans les arts et la culture du Japon.
Pendant cette période, la classe des samouraïs a adopté avec enthousiasme le bouddhisme zen, qui avait été importé de Chine dès le VIIe siècle. Les élites militaires ont développé une esthétique entière basée sur des idées zen sur la beauté, la nature, la simplicité et l'utilité. Les arts, y compris la cérémonie du thé, la peinture, la conception des jardins, l'architecture et la décoration intérieure, les compositions florales, la poésie et le théâtre Noh, se sont tous développés dans la lignée du Zen.
En 1467, la guerre d'Onin, qui dura une décennie, éclata. Il a rapidement dégénéré en une guerre civile à l'échelle nationale, avec divers daimyo luttant pour le privilège de nommer le prochain héritier du trône shogunal Ashikaga. Le Japon a éclaté dans des combats entre factions; la capitale impériale et shogunale de Kyoto a brûlé. La guerre d'Onin a marqué le début du Sengoku, une période de 100 ans de guerre civile et de troubles continus. Les Ashikaga conservèrent nominalement le pouvoir jusqu'en 1573, lorsque le seigneur de guerre Oda Nobunaga renversa le dernier shogun, Ashikaga Yoshiaki. Cependant, le pouvoir d'Ashikaga a vraiment pris fin avec le début de la guerre d'Onin.